First report on the occurrence of Urosporidium sp., a haplosporidian hyperparasite in Manila clam, Ruditapes phillippinarum in Korean waters

Abstract

Haplosporidia 문의 단세포성 기생충 그룹에 속하는 Urosporidium은 해양 이매패류의 다양한 대형기생생물(macroparasite)의 내생기생충(endomicroparasite)으로 알려져 있다. 이 연구에서는 우리나라 조간대 바지락 (Ruditapes philippinarum)의 trematode 감염에 관한 조직병리학적 조사를 실시하여 2010년 봄 조사에서 처음으로 Urosprodium의 중복기생(hyperparasitism)을 확인하였다. 인천만, 태안, 남해안과 서해안의 28개 지역으로부터 총 1,074개의 바지락을 채집하였다. 전 채집지역에서 높은 digenetic trematode의 감염이 관찰되었으며, 감염률은 5%에서 70%까지 다양했으며, 평균적으로 32.5%의 감염률을 보였다. 조직학적 관찰시 감염된 바지락의 이생류 (digenea)는 3가지의 유생 발생 단계가 여러 기관에서 관찰되었다. 그 특징들은 외투막에서 피낭에 둘러싸여 있지 않은 (non-encysted) metacercaria, foot에서 피낭 유충 (encysted metacercaria), 생식소에서 sporocyst가 관찰되었다. 또한, 다양한 유생기의 trematode에 감염된 바지락의 감염 부위에서는 전형적인 혈구 침입과 염증반응이 관찰되었다. 그러나, sporocyst 단계에 감염된 숙주의 전형적인 감염증상은 생식소에서 발생하는 번식불능 (castration) 현상이었다. 감염된 바지락내 외투막 조직의 기생충성 침식 (parasitic erosion)과 이상증식(hyperplasia)은 다량의 metacercaria와 관련되어 있었다. 상기의 결과들로 digenetic trematode 감염은 바지락의 번식 능력과 성장을 저해할 것으로 사려된다. Urosporidium sp.의 감염은 서해안과 남해안의 10개 지역 바지락 서식지에서 채집된 27마리의 바지락 체내 trematode의 기생으로 관찰되었다. 바지락 개체내 감염된 Urosporidium sp.의 감염율은 2.5%에서 24%의 분포양상을 나타내었다. 피낭에 둘러싸여 있지 않은 metacercaria와 cercaria형의 sporocyst에서 다양한 발생 단계의 Urosporidium sp.를 갖고 있었다. 변형체(plasmodium)와 접합포자(sporont) 시기의 Urosporodium sp.는 감염정도가 낮은 유생 trematode에서 중간정도의 trematode 감염을 나타내는 바지락에서 관찰되는 반면, 다량의 난형에서 구형 포자 (직경 3.1-6.3μm)를 갖는 sporocyst는 점진적으로 체형이 파괴되는 바지락에서 관찰되었다. Urosporidium의 포자가 성숙될수록 Ziehl-Neelsen's 염색시 항산성 성질 (acid-fastness)을 보였다. 이는 Urosporidium이 포자 형성을 완수하기 위해 trematode 체내를 이용하는 중복 기생(hyperparatism)에 의해 trematode의 사멸을 유도하지만, 바지락에 대한 영향은 관찰되지 않았다.

Urosporidium is a group of unicellular parasites belonging to the phylum Haplosporidia, known as endomicroparasites of several macroparasites in marine bivalves. In this study, through a histopathological survey on trematode infection status of the adult commercial Manila clam, Ruditapes philippinarum, on tidal flats in Korea, the Urosporidium hyperparasitism was found for the first time in the spring of 2010. A total of 1,074 clams were collected from 28 different locations in Incheon Bay and the Taean area off the south and west coasts of Korea. All the sites studied revealed a high infection of digenetic trematodes, with the average prevalence of 32.5% ranging from 5-70%. Histology also indicated three common larval stages of the digenea in the infected clams, which were observed in different organs as non-encysted metacercaria in the mantle, encysted metacercaria in the foot, and sporocysts in the gonad of the infected clams. Hemocyte infiltration and inflammation were typically observed at the vicinities of the parasitized loci within the host organs infected by various larval stages of trematodes. However, the most common pathologic symptom caused by infestation with sporocyst stages was castration of the host gonad. Parasitic erosion and hyperplasia of the mantle tissue were often elicited in association with the abundance of metacercaria in the infected clams. These observations suggested that digenetic trematode infestation may disturb reproductive capacity and growth of the clams. The presence of Urosporidium sp. was recorded in the body cavity of trematodes parasitizing 27 clams, collected from ten clam beds on both the west and south coasts of Korea. The prevalence of these Urosporidium sp. infected clam populations varied from 2.5-24%. Unencysted metacercaria and cercaria-containing sporocysts harbored several different stages of Urosporidium sp. Plasmodial and sporont stages of Urosporidium sp. were observed only in slightly to moderately infected larval trematodes, while sporocysts containing a number of ovoid to round spores (3.1-6.3μm in diameter) were observed in the gradually devastated body of the hosts. As the spores become mature, they were shown to possess acid fastness when staining characteristically with Ziehl-Neelsen's stain. It was evident that Urosporidium sp utilized the trematode body to complete their sporulation, and the hyperparasitism gave rise to the trematode's death but had no impact on the clams.